Какова связь между проприоцепцией и болью в пояснице?

Simon Brumagne, Patricia Dolan and Joel G. Pickar

Реферативный перевод

В этой статье основное внимание уделяется роли проприоцепции в сенсомоторном контроле позвоночника и рассматривается специфический вклад его сенсорных компонентов в предотвращение перегрузки тканей и травм. Обсуждается важность нарушения проприоцепции у людей с болями в пояснице, а также методы, используемые для оценки ее последствий. В заключительном разделе рассматривается вопрос о том, можно ли улучшить проприоцепцию с помощью тренировок, и обсуждаются потенциальные преимущества этого для пациентов с болями в пояснице.

Определение проприорецепции

Соматосенсорная система передает информацию об осязании и проприоцепции. В то время как осязание — простое ощущение, знакомое нам как клиницистам и ученым, проприоцепция — трудно объяснимое чувство, так как мы в значительной степени не осознаем его во время повседневной деятельности. Только в определенных условиях это ощущение становится осознанным (например, кинестетические иллюзии при мышечной вибрации).

Однако термин «проприоцепция», впервые использованный Шеррингтоном в начале XX века (Sherrington 1900), обычно используется для описания «бессознательного восприятия движения и пространственной ориентации, возникающего из-за стимулов внутри тела» (Stedman’s Medical Dictionary 2002). На основании нейрофизиологических исследований были определены 4 компонента проприоцепции: 1) кинестетическое чувство, или кинестезия (то есть чувство положения и движения) (Bastian 1888); 2) чувство напряжения, или силы; 3) чувство равновесия; и 4) ощущение усилия, или тяжести (Proske 2005). В литературе и в клинической практике наибольшее внимание уделяется кинестетическому чувству, а именно положению и движению.

Текущая (но не универсальная) точка зрения состоит в том, что кинестетическая чувствительность обеспечивается преимущественно мышечными веретенами с некоторым вкладом кожных и суставных рецепторов; ощущение силы обеспечивается сухожильными органами Гольджи; а чувство равновесия обеспечивается вестибулярной системой. Чувство усилия, которое следует отличать от периферического чувства силы, считается центральным явлением, которое генерируется выше, в коре головного мозга (Gandevia и др. 1992; Gandevia 1996; Proske 2005; Proske и Gandevia 2009).

Очевидно, что некоторые проприорецепторы, такие как мышечные веретена и сухожильные органы Гольджи, могут действовать изолированно, вызывая спинномозговые рефлексы без участия каких-либо других входов. Это позволяет инициировать быстрые и сильные мышечные сокращения в ответ на внезапные возмущения, что предотвращает повреждение тканей. Однако проприоцепторы также играют центральную роль в поддержании позы и в контроле произвольных движений. Это зависит от сложной схемы как в спинном мозге, так и в высших центрах: сигналы этих афферентных входов должны быть интегрированы и обработаны, чтобы вызвать наиболее подходящий двигательный ответ. Таким образом, между соматосенсорной системой и системой двигательного контроля существует тесная связь, отсюда и термин – сенсомоторный контроль, который в настоящее время часто используется для описания взаимодействия между этими двумя системами. Тем не менее, рассмотрение конкретного вклада сенсорной части, при разделении сенсорного и двигательного компонентов, может привести к важным и полезным результатам.

Проприорецепторы, важные для двигательного контроля позвоночника

Наши знания о периферических проприоцептивных путях сложились преимущественно на основе исследований конечностей. Ранее считалось, что мышечные, кожные и суставные рецепторы способствуют ощущению положения и движения, сейчас существует мнение, что мышечное веретено является наиболее важным источником проприоцептивной обратной связи, в частности, для определения направления движения. Относительный вклад кожных и суставных рецепторов может различаться в разных частях тела (Collins и др. 2005). В частности, мышечные веретена могут служить надежным источником проприоцептивной информации для суставов, пересекаемых односуставными мышцами.
Основываясь на исследованиях вибрации мышц, проведенных Goodwin и др. (1972), чувство положения и чувство движения в конечностях происходят главным образом от мышечных веретен, а не от суставных рецепторов, как считалось ранее. В принципе, активация низкопороговых механически чувствительных суставных рецепторов могла бы выполнять проприоцептивную функцию, если бы их импульс зависел от степени нагрузки на суставную капсулу в диапазоне физиологических движений. Если капсула не нагружена механически, нет оснований ожидать, что встроенные рецепторные окончания вызовут нейронный сигнал. Значительное количество исследований суставов конечностей показывает, что очень немногие суставные рецепторы реагируют в среднем диапазоне движения, в то время как большинство из них реагируют в крайних положениях и, таким образом, служат детекторами пределов (rev. Gandevia 1996). В суставах пальцев и локтей суставная капсула не деформируется при сгибательных движениях и, следовательно, не является вероятным источником информации, позволяющим людям определять направление движения (Hall и McCloskey 1983).

Возможно, нецелесообразно делать обобщающие выводы о проприоцептивной роли суставных рецепторов, основываясь на исследованиях суставов конечностей. В поясничном отделе фасеточная капсула преднагружена в нейтральном положении и, следовательно, может быть деформирована до изменения во время физиологических движений (Iannuzzi и др. 2004). Хотя зарегистрировать конкретно афференты капсулы фасеточного сустава в поясничном отделе позвоночника трудно, некоторые исследования предполагают, что движения в поясничном отделе, не являющиеся крайним положением межпозвоночного сустава, могут активировать рецепторы фасеточных суставов (Pickar и McLain 1995; Yamashita и др. 1990). Таким образом, рецепторы фасеточных суставов в поясничном отделе позвоночника могут выполнять проприоцептивную функцию в пределах физиологического диапазона движений.

Мышечные веретена в дорсальных параспинальных мышцах явно нагружены в пределах физиологического диапазона движения поясницы (Cao и др. 2009a). Веретена в поясничных длинных и многосуставных мышцах более чувствительны к положению позвонков и скорости их движения, чем веретена в мышцах рук и ног к положению и движению конечностей (Cao и др. 2009a, 2009b). Чувство положения тела, по крайней мере, сопоставимо, если не лучше, чем у аппендикулярного скелета, в зависимости от задачи позиционирования (Jacobs с соавт., 1985; Taylor и McCloskey, 1990; Ashton-Miller с соавт., 1992). На самом деле спина обладает значительной проприоцептивной чувствительностью, демонстрируя ошибки репозиционирования менее 1 градуса в задачах на сгибание-разгибание (Jakobs и др. 1985; Ashton-Miller и др. 1992; Brumagne и др. 2000). Вращательное изменение положения туловища кажется даже более точным, чем в области шеи (Taylor и McCloskey 1990), несмотря на то, что мышцы шеи имеют самую высокую плотность веретен (Richmond и Abrahams 1975).

Экспериментально установлено, что мышечная вибрация является сильным стимулом для мышечных веретен, вызывая не только рефлекторные двигательные реакции (тонический вибрационный рефлекс, антагонистический вибрационный рефлекс), но и сенсорные эффекты (иллюзия движения суставов, удлинение мышц). Сенсорные эффекты демонстрируют, что некоторые входные сигналы мышечного веретена проецируются в сенсорную кору головного мозга и вызывают осознание. В конечностях мышечные веретена, как правило, концентрируются в более глубоких и центральных частях мышц, где преобладают окислительные экстрафузальные волокна. В тех случаях, когда окислительные волокна преобладают в поверхностном мышечном слое, мышечные веретена также расположены поверхностно (Kokkorogiannis 2008). В поясничном отделе позвоночника исследование тканей плода показывает, что в промежуточном отделе расположено больше мышечных веретен, чем в медиальной или латеральной части мускулатуры нижней части спины (Amonoo-Kuofi 1982). В среднем веретена могут располагаться поверхностно и лежать менее чем на миллиметр ниже дорсальной поверхности спины. Количество веретен в поясничной области кажется выше, чем в грудном отделе, но при нормализации по площади мышц плотность веретен в поясничной области ниже по сравнению с грудным или шейным отделами из-за мышечной массы в поясничном отделе позвоночника (Amonoo-Kuofi 1982, 1983).

В позвоночнике небольшие межпозвонковые мышцы, которые механически слабы и действуют короткими плечами рычага вокруг центра вращения, имеют гораздо более высокую плотность мышечных веретен по сравнению с более поверхностными полисегментарными мышцами (Nitz и Peck 1986), что позволяет предположить, что их основная роль – сенсорная. Короткие волокна этих мышц, которые проходят между остистыми и поперечными отростками соседних позвонков, будут подвергаться более высоким относительным нагрузкам при движении позвоночника по сравнению с длинными волокнами параспинальных мышц. Лежащие в них веретена активируются сильнее, обеспечивая большую чувствительность к межпозвоночным движениям. Афференты в этих мышцах могут также инициировать эфферентную активность мотонейронов на соседних уровнях, а наличие межсегментарных рефлексов в поясничном отделе позвоночника (Kang и др. 2002) помогает координировать реакции на нескольких спинальных уровнях.

Хотя в настоящее время мышечные веретена считаются наиболее важными рецепторами, участвующими в кинестезии, кожные рецепторы и рецепторы суставов также могут играть определенную роль. Вклад кожных рецепторов, по-видимому, особенно важен в некоторых суставах, например в пальцах, где мышцы, контролирующие их движение, находятся на некотором расстоянии. Здесь сухожилия должны пересекать более одного сустава, и было высказано предположение, что это может привести к менее надежному входу информации от мышечных рецепторов (Proske и Gandevia 2009). В этих обстоятельствах может возникнуть повышенная зависимость от кожных рецепторов, которые могут непосредственно контролировать движение суставов (Collins и др. 2005). Важность кожных рецепторов в проприоцепции позвоночника мало изучена, хотя недавнее исследование показало, что тактильная стимуляция шеи улучшает ощущение положения в шейном отделе позвоночника (Pinsault и др. 2010). Вполне возможно, что аналогичные эффекты могут действовать и в нижней части спины.

Основанные на исследованиях аппендикулярного скелета, современные представления о рецепторах суставов и связок заключаются в том, что, вероятно, рецепторы вносят лишь незначительный вклад в ощущение положения и чувство движения в нормальных условиях, потому что подавляющее большинство из них сильно активируется только на пределе нормального движения, когда напряжение внутри связки или капсулы высокое (Burgess и Clark 1969; Sjölander и др. 2002). Однако несколько исследований выявили наличие низкопороговых рецепторов в связках и суставных капсулах, которые активируются при нормальном диапазоне движений (Ferrell 1980; Ferrell и др. 1987; Burke и др. 1988). Афференты связок, как известно, образуют синапсы со спинномозговыми мотонейронами через интернейроны (Sjölander и др. 2002). Имеются также свидетельства, что они имеют сильные супраспинальные проекции, в том числе в кору головного мозга (Pitman и др. 1992; Lavender и др. 1999), что позволяет им влиять как на рефлекторный, так и на произвольный контроль движения. Эти данные свидетельствуют, что рецепторы связок выполняют несколько функций: низкопороговые рецепторы передают в ЦНС информацию о положении и движении сустава при нормальном движении, а высокопороговые рецепторы действуют как датчики ограничения, которые помогают защитить сустав от чрезмерного движения.

В позвоночнике сенсорные рецепторы были обнаружены в связках (Halmi и др. 1993), грудопоясничной фасции (Yahia и др. 1992), капсулах апофизарных суставов (McLain и Pickar 1998) и межпозвонковых дисках (Yamashita и др. 1993a; Roberts и др. 1995). Все они потенциально могут способствовать проприоцепции. Рецепторы в грудопоясничной фасции мало изучены, хотя недавнее исследование показало, что удаление фасции у кошек под наркозом не оказывало механического влияния на проприоцептивную передачу сигналов от веретен поясничных параспинальных мышц, по крайней мере, во время небольших пассивных движений позвонков (Cao и Pickar 2009). Сообщается, что рецепторы в диске (Yamashita и др. 1993a) и большинство рецепторов в капсуле сустава (Yamashita и др. 1990, Cavanaugh и др. 1997) имеют высокие механические пороги, что позволяет предположить, что они, скорее всего, действуют как ноцицепторы при экстремальной нагрузке. Однако в суставной капсуле, а также в мышцах и сухожилиях были идентифицированы более низкопороговые механочувствительные афференты (Yamashita и др. 1993a, 1993b), что предполагает их роль в проприоцепции. Связки позвоночника в последние годы стали предметом значительного интереса, и наличие специфического связочно-мышечного рефлекса, вызванного большими растяжениями надостной связки, было подтверждено у анестезированных пациентов и животных (Соломонов и др. 1998). Эти данные свидетельствуют, что афферентные импульсы от спинальных связок могут быть интегрированы в проприоцептивные импульсы, возникающие от афферентов первичных и вторичных мышечных веретен, и, таким образом, могут инициировать рефлекторную активацию мышц посредством влияния на систему гамма-мотонейронов мышечных веретен (Sjölander и др. 2002).

Понимание того, где в причинно-следственной цепи может возникнуть проприоцептивный дефицит, связанный с мышечным веретеном, затруднено тем фактом, что мышечное веретено является единственным соматосенсорным рецептором, механическая чувствительность которого может регулироваться ЦНС. Интрафузальные волокна аппарата мышечного веретена иннервируются гамма-мотонейронами, выброс которых вызывает сокращение этих волокон, тем самым поддерживая чувствительность веретена к растяжению. Считается, что гамма-мотонейроны активируются совместно с альфа-мотонейронами, хотя есть доказательства их независимого действия. Во время совместной активации, несмотря на укорочение веретенообразного аппарата по мере укорочения всей мышцы, веретено может оставаться чувствительным, поскольку гамма-мотонейроны продолжают активировать интрафузальные волокна. Следовательно, проприоцептивные нарушения, связанные с мышечным веретеном, могут возникать на нескольких различных уровнях нервной системы: в сенсорной области веретенообразного аппарата; в ЦНС, где интегрирован вход афферентного веретена; в ЦНС, где контролируются гамма-мотонейроны; и в зоне концевых двигательных пластинок.

Резкие изменения в реакции мышечных веретен, приводящие к ошибкам обратной связи, происходят в экспериментальных ситуациях после сохранения поз или положений. Когда конечность или мышца конечности удерживаются в фиксированном положении в течение короткого периода времени, образуются перемычки, которые придают жесткость веретену на новой длине без развития какой-либо активной силы (Hill 1968; Proske и др. 1993). Последующее пассивное укорачивание чрезмерно ослабляет и разгружает веретено, в то время как удлинение чрезмерно натягивает. То, в каком направлении относительно исходного положения происходят эти изменения, определяет, увеличивается или уменьшается реакция веретена в состоянии покоя по сравнению с реакцией в идентичном исходном, но не эталонном положении (Morgan и др. 1984; Gregory и др. 1988). Это тиксотропное поведение (в нормальной мышце в покое существует небольшая степень скованности, которая исчезает при произвольном движении или пассивном растяжении мышц. Тиксотропия – это физиологический термин, используемый для описания данного компонента мышечного тонуса. Жесткость определяется длиной мышечного волокна в состоянии покоя непосредственно перед сокращением мышцы и уменьшается по мере изменения длины волокна сократительной единицы — прим. редакции) также наблюдалось в поясничном отделе позвоночника (Ge и Pickar 2008). Положения позвонков, которые удлиняют многораздельные или длиннейшие мышцы относительно ранее занимаемого эталонного положения, увеличивают реакцию веретена, в то время как положения, которые укорачивают эти мышцы, уменьшают ее (Ge и др. 2005). Кроме того, положения позвонков, которые удлиняют параспинальные мышцы, также снижают чувствительность их веретен к скорости (Cao и Pickar 2011).

Значение этой интрафузальной тиксотропии волокон для двигательного контроля может заключаться в привнесении непредсказуемости в отношении времени и величины ответов ЦНС (Hutton и Atwater 1992; Proske и др. 1993). Например, в конечностях ошибка в разряде веретена влияет на опосредованные веретеном мышечные рефлексы (Gregory и др. 1987; Gregory и др. 1990). В позвоночнике пассивные изменения положения позвонков могут вызывать тиксотропное поведение по двум причинам. Межпозвонковое движение может содержать нейтральную зону, область кривой «сила-смещение», где фасеточные суставы, связки и межпозвонковый диск оказывают небольшое сопротивление движению (Oxland и др. 1992; Panjabi 1992; Thompson и др. 2003). Во-вторых, гистерезис кривых «сила-смещение» для поясничного отдела позвоночника указывает на неопределенность пассивного положения позвонка, несмотря на неизменные внутренние силы. Оба фактора свидетельствуют о том, что пространственное положение позвонка не может однозначно определяться при низких нагрузках.

Влияние нарушений проприорецепции на спинальный контроль

Поза и движение в значительной степени зависят от взаимодействия сенсорной и моторной систем. С помощью сенсорных сигналов, поступающих от соматосенсорной, вестибулярной и зрительной систем, мозг создает внутренние представления о нашем теле и внешнем мире. Наши точные, целенаправленные движения могут выполняться без усилий, потому что части мозга, контролирующие движения, имеют доступ к этим внутренним представлениям и к сенсорным сигналам, которые постоянно обновляют их. Сильные взаимодействия между каждой сенсорной системой и системой управления движением воплощены в концепции сенсомоторного контроля. Однако мы, вероятно, не сможем полностью понять проблему контроля позвоночника при болях в спине, если не поймем лучше природу и последствия соматосенсорных нарушений. Следовательно, это должно быть приоритетом для дальнейшего изучения.

Теоретически проприоцепция должна играть важную роль в контроле позвоночника. Как клинические, так и фундаментальные исследования подтверждают этот тезис: выявлено разрушительное воздействие на постуральный контроль утраты проприоцепции из-за невропатии крупных волокон (Cole 1995), охлаждающей ишемии (Thoumie и Do 1996) или инъекции пиридоксина у людей (Stapley и др. 2002; Lockhart и Ting 2007; Ollivier-Lanvin и др. 2010). В частности, для позвоночника зрительная система не предоставляет прямой сенсорной информации о положении или движении спины.

Проприоцептивная обратная связь кажется особенно важной для контроля позвоночника. В поясничном отделе позвоночника пассивные свойства ткани не обеспечивают достаточную стабилизацию, чтобы предотвратить его скручивание или искривление (Wilder и др. 1988; Cholewicki и McGill 1996). Следовательно, комбинации сенсорной обратной связи и прямых нейронных сигналов должны способствовать контролю как межсегментарного, так и регионального положения позвоночника и его движений (Panjabi 1992; Cholewicki и McGill 1996). Считается, что механизмы обратной связи обеспечивают 40% жесткости туловища, которая поддерживает устойчивое положение во время внезапной нагрузки (Moorhouse и Granata 2007). В отличие от конечностей, где необходимость выполнения четких и точных движений сопровождается совместным сокращением аппендикулярных мышц, точные движения туловища, по-видимому, в большей степени зависят от контроля с обратной связью и в меньшей степени – от жесткости за счет совместного сокращения, возникающего в результате прямого контроля (Willigenburg и др. 2010).

У людей с болью в пояснице потеря проприоцептивной информации неполная, но при этом демонстрируют снижение четкости и точности положения и движения по сравнению со здоровыми людьми. Однако неблагоприятные функциональные последствия этого не гарантированы, поскольку люди с болями в спине могут адаптировать свои стратегии двигательного контроля и приспособиться к любым таким нарушениям. В этом разделе мы рассмотрим наблюдаемые проприоцептивные (сенсорные) изменения у людей с болями в пояснице и обсудим факторы, которые могут им способствовать. Кроме того, будет оценено влияние этих изменений на контроль позвоночника и боли в пояснице.

Многочисленные исследования показали, что у людей с болями в пояснице изменилось (в большинстве исследований уменьшилось) ощущение пояснично-крестцового положения при принятии различных поз, таких как стояние, сидение и положение стоя на коленях с упором на руки, по сравнению со здоровыми субъектами контрольной группы (например, Gill и Callaghan 1998; Brumagne и др. 2000; O’Sullivan и др. 2003). Однако некоторые исследования не демонстрируют различий в проприоцепции позвоночника между людьми с болью в пояснице и без нее (Descarreaux и др. 2005; Asell и др. 2006) или показывают только изменение проприоцепции, зависящее от направления движения, например снижение остроты зрения в направлении сгибания, но не в направлении разгибания позвоночника (Newcomer и др. 2000). Изменения в чувствительности проприоцепции также наблюдались в различных группах населения, таких как люди молодого, среднего и пожилого возраста, у высокоактивных (например, профессиональные танцоры балета) и малоподвижных людей, у пациентов с легкой и тяжелой инвалидностью, у пациентов с неспецифическими болями в пояснице, а также при стенозе позвоночника или грыже межпозвоночного диска (например, Brumagne и др. 2000; Leinonen и др. 2002, 2003; O’Sullivan и др. 2003; Brumagne и др. 2004a, 2004c, 2008b). Хотя пожилой возраст был описан как оказывающий негативное влияние на пояснично-крестцовую проприоцептивную остроту, в большей степени это проявляется у пожилых людей с болями в пояснице (Brumagne и др. 2004a).

Было описано несколько механизмов, которые отрицательно влияют на чувствительность пояснично-крестцовой проприоцепции. Во-первых, боль сама по себе может оказывать прямое негативное влияние. Пациенты с рецидивирующей болью в пояснице, протестированные во время эпизодов без боли, по-прежнему демонстрировали измененную проприоцепцию (Brumagne и др. 2008b; Janssen и др. 2010). Более того, экспериментально вызванная острая глубокая боль в спине у здоровых людей не изменила величину рефлексов растяжения мышц спины (Zedka и др. 1999). Исследования на животных также показали, что провокационная стимуляция не изменяет проприоцептивные сигналы от веретен поясничных параспинальных мышц (Kang и др. 2001).

Литература:

Allum, J.H., Bloem, B.R., Carpenter, M.G., Hulliger, M., Hadders-Algra, M., 1998. Proprioceptive control of posture: a review of new concepts. Gait Posture 8, 214–242.
Amonoo-Kuofi, H.S., 1982. The number and distribution of muscle spindles in human intrinsic postvertebral muscles. J Anat 135, 585–599.
Amonoo-Kuofi, H.S., 1983. The density of muscle spindles in the medial, intermediate and lateral columns of human intrinsic postvertebral muscles. J Anat 136, 509–519.
Asell, M., Sjölander, P., Kerschbaumer, H., Djupsjöbacka, M., 2006. Are lumbar repositioning errors larger among patients with chronic low back pain compared with asymptomatic subjects? Arch Phys Med Rehabil 87, 1170–1176.
Ashton-Miller, J.A., McGlashen, K.M., Schultz, A.B., 1992. Trunk positioning accuracy in children 7–18 years old. J Orthop Res 10, 217–225.
Bastian, H.C., 1888. The ‘muscular sense’: its nature and cortical localization. Brain 10, 1–137.
Biering-Sørensen, F., 1984. Physical measurements as risk indicators for low-back trouble over a one-year period. Spine 9, 106–119.
Brumagne, S., Cordo, P., Lysens, R., Swinnen, S., Verschueren, S., 2000. The role of paraspinal muscle spindles in lumbosacral position. Spine 25, 989–994.
Brumagne, S., Cordo, P., Verschueren, S., 2004a. Proprioceptive weighting changes in persons with low back pain and elderly persons during upright standing. Neurosci Lett 366, 63–66.
Brumagne, S., Devos, J., Maes, H., Roelants, M., Delecluse, C., Verschueren, S., 2005. Whole body and local spinal muscle vibration combined with segmental stabilization training improve trunk muscle control and back muscle endurance in persons with recurrent low back pain: a randomized controlled study. Eur Spine J 14, S31–S32.
Brumagne, S., Janssens, L., Janssens, E., Goddyn, L., 2008a. Altered postural control in anticipation of postural instability in persons with recurrent low back pain. Gait & Posture 28, 657–662.
Brumagne, S., Janssens, L., Pijnenburg, M., Claeys, K., 2012. Processing of conflicting proprioceptive signals during standing in people with and without recurrent low back pain. XIX Congress of the International Society of Electrophysiology and Kinesiology, Brisbane.
Brumagne, S., Janssens, L., Süüden- Johanson, E., Claeys, K., Knapen, S., 2008b. Persons with recurrent low back pain exhibit a rigid postural control strategy. Eur Spine J 17, 1177–1184.
Brumagne, S., Lysens, R., Swinnen, S., Charlier, C., 1999b. Effect of exercise-induced fatigue on lumbosacral position sense. Proceedings of the 13th International Congress of the World Confederation for Physical Therapy, Yokohama, p. 171.
Brumagne, S., Lysens, R., Swinnen, S., Verschueren, S., 1999a. Effect of paraspinal muscle vibration on position sense of the lumbosacral spine. Spine 24, 1328–1331.
Brumagne, S., Smets, S., Staes, F., Van Deun, S., Stappaerts, K., 2004b. Paraspinal muscle spasms as a mechanism for an altered internal representation in patients with low back pain. Abstract Book Spineweek SP8.
Brumagne, S., Valckx, R., Staes, F., Van Deun, S., Stappaerts, K., 2004c. Altered proprioceptive postural control in professional classic dancers with low back pain. Abstract Book Spineweek 2004c; P145.
Burgess, P.R., Clark, F.J., 1969. Characteristics of knee joint receptors in the cat. J Physiol 203, 317–335.
Burke, D., Gandevia, S.C., 1988. Interfering cutaneous stimulation and the muscle afferent contribution to cortical potentials. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 70, 18–125.
Cao, D.Y., Khalsa, P.S., Pickar, J.G., 2009b. Dynamic responsiveness of lumbar paraspinal muscle spindles during vertebral movement in the cat. Exp Brain Res. 197, 369–377.
Cao, D.Y., Pickar, J.G., 2009. Thoracolumbar fascia does not influence proprioceptive signaling from lumbar paraspinal muscle spindles in the cat. J Anat 215, 417–424.
Cao, D.Y., Pickar, J.G., 2011. Lengthening but not shortening history of paraspinal muscle spindles in the low back alters their dynamic sensitivity. J Neurophysiol. 105, 434–441.
Cao, D.Y., Pickar, J.G., Ge, W., Ianuzzi, A., Khalsa, P.S., 2009a. Position sensitivity of feline paraspinal muscle spindles to vertebral movement in the lumbar spine. J Neurophysiol. 101, 1722–1729.
Carver, S., Kiemel, T., Jeka, J.J., 2006. Modeling the dynamics of sensory reweighting. Biol Cybern. 95, 123–134.
Cavanaugh, J.M., Ozaktay, A.C., Yamashita, T., Avramov, A., Getchell, T.V., King, A.I., 1997. Mechanisms of low back pain: a neurophysiologic and neuroanatomic study. Clin Orthop 335, 166–180.
Cholewicki, J., McGill, S.M., 1996. Mechanical stability of the in vivo lumbar spine: Implications for injury and chronic low back pain. Clin Biomech 11, 1–15.
Cholewicki, J., Silfies, S.P., Shah, R.A., Greene, H.S., Reeves, N.P., Alvi, K., et al., 2005. Delayed trunk muscle reflex responses increase the risk of low back injuries. Spine 30, 2614–2620.
Claeys, K., Brumagne, S., Dankaerts, W., Kiers, H., Janssens, L., 2011. Decreased variability in proprioceptive postural strategy during standing and sitting in people with recurrent low back pain. Eur J Appl Physiol 111, 115–123.
Claeys, K., Dankaerts, W., Janssens, L., Kiers, H., Brumagne, S., 2012. Altered preparatory pelvic control during the sit-to-stance-to-sit movement in people with non-specific low back pain. J Electromyogr Kinesiol (in press).
Cole, J., 1995. Pride and the Daily Marathon. MIT Press, Boston, MA.
Collins, D.F., Refshauge, K.M., Todd, G., Gandevia, S.C., 2005. Cutaneous receptors contribute to kinesthesia at the index finger, elbow, and knee. J Neurophysiol 94, 1699–1706.
Cordo, P., Gurfinkel, V.S., 2004. Motor coordination can be fully understood only by studying complex movements. Prog Brain Res 143, 29–38.
Cordo, P.J., Gurfinkel, V.S., Brumagne, S., Flores-Vieira, C., 2005. Effect of slow, small movement on the vibration-evoked kinesthetic illusion. Exp Brain Res. 167, 324–334.
de Jong, A.S., Kilbreath, L.,Refshauge, K.M., Adams, R., 2005. Performance in different proprioceptive tests does not correlate in ankles with recurrent ankle sprain. Arch Phys Med Rehabil 86, 2101–2105.
della Volpe, R., Popa, T., Ginanneschi, F., Spidalieri, R., Mazzocchio, R., Rossi, A., 2006. Changes in coordination of postural control during dynamic stance in chronic low back pain patients. Gait & Posture 24, 349–355.
Delliaux, S., Jammes, Y., 2006. Effects of hypoxia on muscle response to tendon vibration in humans. Muscle Nerve 34, 754–761.
Descarreaux, M., Blouin, J.S., Teasdale, N., 2005. Repositioning accuracy and movement parameters in low back pain subjects and healthy control subjects. Eur Spine J 14, 185–191.
Ferrell, W.R., 1980. The adequacy of stretch receptors in the cat knee joint for signalling joint angle throughout a full range of movement. J Physiol 299, 85–99.
Ferrell, W.R., Gandevia, S.C., McCloskey, D.I., 1987. The role of joint receptors in human kinaesthesia when intramuscular receptors cannot contribute. J Physiol 386, 63–71.
Flor, H., 2003. Cortical reorganisation and chronic pain: implications for rehabilitation. J Rehabil Med 41, 66–72.
Gandevia, S.C., 1996. Kinesthesia: roles for afferent signals and motor commands. In: Rowell, L.B., Shepherd, J.T. (Eds.), Handbook of Physiology, section 12 exercise: regulation and integration of multiple systems. Oxford University Press, New York, pp. 128–172.
Gandevia, S.C., McCloskey, D.I., Burke, D., 1992. Kinaesthetic signals and muscle contraction. Trends Neurosci 15, 62–65.
Garn, S.N., Newton, R.A., 1988. Kinesthetic awareness in subjects with multiple ankle sprains. Phys Ther 68, 1667–1671.
Ge, W., Long, C.R., Pickar, J.G., 2005. Vertebral position alters paraspinal muscle spindle responsiveness in the feline spine: effect of positioning duration. J Physiol. 569, 655–665.
Ge, W., Pickar, J.G., 2008. Time course for the development of muscle history in lumbar paraspinal muscle spindles arising from changes in vertebral position. Spine J. 8, 320–328.
Gerardin, E., Sirigu, A., Lehéricy, S., Poline, J.B., Gaymard, B., Marsault, C., et al., 2000. Partially overlapping neural networks for real and imagined hand movements. Cereb Cortex. 10, 1093–1104.
Gilhodes, J.C., Gurfinkel, V.S., Roll, J.P., 1992. Role of Ia muscle spindle afferents in post-contraction and post-vibration motor effect genesis. Neurosci Lett 135, 247–251.
Gill, K.P., Callaghan, M.J., 1998. The measurement of lumbar proprioception in individuals with and without low back pain. Spine 23, 371–377.
Goble, D.J., Coxon, J.P., Van Impe, A., Geurts, M., Doumas, M., Wenderoth, N., et al., 2011. Brain activity during ankle proprioceptive stimulation predicts balance performance in young and older adults. J Neurosci 31, 16344–16352.
Goodwin, G.M., McCloskey, D.I., Matthews, P.B.C., 1972. The contribution of muscle afferents to kinesthesia shown by vibration induced illusions of movement and by the effects of paralysing joint afferents. Brain 95, 705–748.
Gregory, J.E., Morgan, D.L., Proske, U., 1987. Changes in size of the stretch reflex of cat and man attributed to aftereffects in muscle spindles. J Neurophysiol. 58, 628–640.
Gregory, J.E., Morgan, D.L., Proske, U., 1988. Responses of muscle spindles depend on their history of activation and movement. Progr Brain Res. 74, 85–90.
Gregory, J.E., Mark, R.F., Morgan, D.L., Patak, A., Polus, B., Proske, U., 1990. Effects of muscle history on the stretch reflex in cat and man. J Physiol. 424, 93–107.
Guillot, A., Collet, C., Nguyen, V.A., Malouin, F., Richards, C., Doyon, J., 2009. Brain activity during visual versus kinesthetic imagery: an fMRI study. Hum Brain Mapp 30, 2157–2172.
Guillot, A., Lebon, F., Rouffet, D., Champely, S., Doyon, J., Collet, C., 2007. Muscular responses during motor imagery as a function of muscle contraction types. Int J Psychophysiol. 66, 18–27.
Gurfinkel, V.S., Ivanenko, Y.P., Levik, Y.S., Babakova, I.A., 1995. Kinesthetic reference for human orthograde posture. Neurosci 68, 229–243.
Gurfinkel, V.S., Levik, Y.S., 1998. Reference systems and interpretation of proprioceptive signals. Fiziol Cheloveka. 24, 53–63.
Hagura, N., Oouchida, Y., Aramaki, Y., Okada, T., Matsumura, M., Sadato, N., et al., 2009. Visuokinesthetic perception of hand movement is mediated by cerebro-cerebellar interaction between the left cerebellum and right parietal cortex. Cereb Cortex 19, 176–186.
Hall, L.A., McCloskey, D.I., 1983. Detections of movements imposed on finger, elbow and shoulder joints. J Physiol 335, 519–533.
Hellström, F., Roatta, S., Thunberg, J., Passatore, M., Djupsjöbacka, M., 2005. Responses of muscle spindles in feline dorsal neck muscles to electrical stimulation of the cervical sympathetic nerve. Exp Brain Res 165, 328–342.
Henry, S.M., Hitt, J.R., Jones, S.L., Bunn, J.Y., 2006. Decreased limits of stability in response to postural perturbations in subjects with low back pain. Clin Biomech 21, 881–892.
Hill, D.K., 1968. Tension due to interaction between the sliding filaments in resting striated muscle. The effect of stimulation. J Physiol. 199, 637–684.
Hutton, R.S., Atwater, 1992. Acute and chronic adaptations of muscle proprioceptors in response to increased use. Sports Med 14, 406–421.
Ianuzzi, A., Little, J.S., Chiu, J.B., Baitner, A., Kawchuk, G., Khalsa, P.S., 2004. Human lumbar facet joint capsule strains: I. During physiological motions. Spine J 4, 141–152.
Ivanenko, Y.P., Wright, W.G., Gurfinkel, V.S., Horak, F., Cordo, P., 2006. Interaction of involuntary post-contraction activity with locomotor movements. Exp Brain Res 169, 255–260.
Jakobs, T., Miller, J.A., Schultz, A.B., 1985. Trunk position sense in the frontal plane. Exp Neurol 90, 129–138.
Janssens, L., Troosters, T., McConnell, A., Raymaekers, J., Goossens, N., Pijnenburg, M., et al., 2012. Suboptimal postural strategy and back muscle oxygenation during inspiratory resistive loading. Med Sci Sports Exerc, in press.
Janssens, L., Brumagne, S., Polspoel, K., Troosters, T., McConnell, A., 2010. The effect of inspiratory muscles fatigue on postural control in people with and without recurrent low back pain. Spine 35, 1088–1094.
Jeannerod, M., Frak, V., 1999. Mental imaging of motor activity in humans. Curr Opin Neurobiol. 9, 735–739.
Johanson, E., Brumagne, S., Janssens, L., Pijnenburg, M., Claeys, K., Pääsuke, M., 2011. The effect of acute back muscles fatigue on postural control in individuals with and without recurrent low back pain. Eur Spine J 20, 2152–2159.
Kang, Y.M., Choi, W.S., Pickar, J.G., 2002. Electrophysiologic evidence for an intersegmental reflex pathway between lumbar paraspinal tissues. Spine 27, E56–E63.
Kang, Y.M., Wheeler, J.D., Pickar, J.G., 2001. Stimulation of chemosensitive afferents from multifidus muscle does not sensitize multifidus muscle spindles to vertebral loads in the lumbar spine of the cat. Spine 26, 1528–1536.
Kiers, H., Brumagne, S., Van Dieen, J., vander Wees, P., Vanhees, L., 2012. Ankle proprioception is not targeted by exercises on an unstable surface. Eur J Appl Physiol 112, 1577–1585.
Kokkorogiannis, T., 2008. Two enigmas in proprioception: abundance and location of muscle spindles. Brain Res Bull. 75, 495–496.
Lackner, J.R., DiZio, P.A., 2000. Aspects of body self-calibration. Trends Cogn Sci 4, 279–288.
Lavender, A., Laurence, A.S., Bangash, I.H., Smith, R.B., 1999. Cortical evoked potentials in the ruptured anterior cruciate ligament. Knee Surg Sports Traumatol Arthrosc 7, 98–101.
Leinonen, V., Kankaanpää, M., Luukkonen, M., Kansanen, M., Hänninen, O., Airaksinen, O., et al., 2003. Lumbar paraspinal muscle function, perception of lumbar position, and postural control in disc herniation-related back pain. Spine 28, 842–848.
Leinonen, V., Määttä, S., Taimela, S., Herno, A., Kankaanpää, M., Partanen, J., et al., 2002. Impaired lumbar movement perception in association with postural stability and motor- and somatosensory-evoked potentials in lumbar spinal stenosis. Spine 27, 975–983.
Lockhart, D.B., Ting, L.H., 2007.
Optimal sensorimotor transformations for balance. Nat Neurosci. 10, 1329–1336.
Lönn, J.M., Djupsjöbacka, M., Johansson, H., 2001. Replication and discrimination of limb movement velocity. Somatosens Motor Res 18, 76–82.
Luoto, S., Aalto, H., Taimela, S., Hurri, H., Pyykkö, I., Alaranta, H., 1998. One-footed and externally disturbed two-footed postural control in patients with chronic low back pain and healthy control subjects: A controlled study with follow-up. Spine 23, 2081–2090.
Maravita, A., Spence, C., Driver, J., 2003. Multisensory integration and the body schema: close to hand and within reach. Curr Biol 13, R531–R539.
McLain, R.F., Pickar, J.G., 1998. Mechanoreceptor endings in human thoracic and lumbar facet joints. Spine 23, 168–173.
McNair, P.J., Heine, P.J., 1999. Trunk proprioception: Enhancement through lumbar bracing. Arch Phys Med Rehabil 80, 96–99.
Mientjes, M.I., Frank, J.S., 1999. Balance in chronic low back pain patients compared to healthy people under various conditions in upright standing. Clin Biomech 14, 710–716.
Mok, N.W., Brauer, S.G., Hodges, P.W., 2004. Hip strategy for balance control in quiet standing is reduced in people with low back pain. Spine 29, E107–E112.
Mok, N.W., Brauer, S.G., Hodges, P.W., 2007. Failure to use movement in postural strategies leads to increased spinal displacement in low back pain. Spine 32, E537–E543.
Montant, M., Romaiguère, P., Roll, J.P., 2009. A new vibrator to stimulate muscle proprioceptors in fMRI. Hum Brain Mapp. 30, 990–997.
Moorhouse, K.M., Granata, K.P., 2007. Role of reflex dynamics in spinal stability: intrinsic muscle stiffness alone is insufficient for stability. J Biomech. 40, 1058–1065.
Morgan, D.L., Prochazka, A., Proske, U., 1984. The after-effects of stretch and fusimotor stimulation on the responses of primary endings of cat muscle spindles. J Physiol 356, 465–477.
Moseley, G.L., 2005. Distorted body image in complex regional pain syndrome. Neurology. 65, 773.
Newcomer, K.L., Laskowski, E.R., Yu, B., Johnson, J.C., An, K.N., 2000. Differences in repositioning error among patients with low back pain compared with control subjects. Spine 25, 2488–2493.
Nitz, A.J., Peck, D., 1986. Comparison of muscle spindle concentrations in large and small human epaxial muscles acting in parallel combinations. Am Surg 52, 273–277.
Ollivier-Lanvin, K., Keeler, B.E., Siegfried, R., Houlé, J.D., Lemay, M.A., 2010. Proprioceptive neuropathy affects normalization of the H-reflex by exercise after spinal cord injury. Exp Neurol. 221, 198–205.
O’Sullivan, P.B., Burnett, A., Floyd, A.N., Gadsdon, K., Logiudice, J., Miller, D., et al., 2003. Lumbar repositioning deficit in a specific low back pain population. Spine 28, 1074–1079.
Oxland, T.R., Crisco, J.J., Panjabi, M.M., Yamamoto, I., 1992. The effect of injury on rotational coupling at the lumbosacral joint: A biomechanical investigation. Spine 17, 74–80.
Panjabi, M.M., 1992. The stabilizing system of the spine: Part I. Function, dysfunction, adaptation, and enhancement. J Spinal Disord 5, 383–389.
Parkhurst, T.M., Burnett, C.N., 1994. Injury and proprioception in the lower back. J Orthop Sports Phys Ther 4, 282–295.
Passatore, M., Roatta, S., 2006. Influence of sympathetic nervous system on sensorimotor function: whiplash associated disorders (WAD) as a model. Eur J Appl Physiol 98, 423–449.
Pickar, J.G., McLain, R.F., 1995. Responses of mechanosensitive afferents to manipulation of the lumbar facet in the cat. Spine 20, 2379–2385.
Pinsault, N., Bouvier, B., Sarrazin, Y., Vuillerme, N., 2010. Effects of vision and tactile stimulation of the neck on postural control during unperturbed stance and cervical joint position sense in young asymptomatic adults. Spine 35, 1589–1594.
Pitman, M.I., Nainzadeh, N., Menche, D., Gasalberti, R., Song, E.K., 1992. The intraoperative evaluation of the neurosensory function of the anterior cruciate ligament in humans using somatosensory evoked potentials. Arthroscopy 8, 442–447.
Polit, A., Bizzi, E., 1978. Processes controlling arm movements in monkeys. Science 201, 1235–1237.
Popa, T., Bonifazi, M., Della Volpe, R., Rossi, A., Mazzocchio, R., 2007. Adaptive changes in postural strategy selection in chronic low back pain. Exp Brain Res 177, 411–418.
Proske, U., 2005. What is the role of muscle receptors in proprioception? Muscle Nerve 31, 780–787.
Proske, U., Gandevia, S.C., 2009. The kinaesthetic senses. J Physiol. 587, 4139–4146.
Proske, U., Morgan, D.L., Gregory, J.E., 1993. Thixotropy in skeletal muscle and in muscle spindles: A review. Prog Neurobiol. 41, 705–721.
Radebold, A., Cholewicki, J., Polzhofer, G.K., Greene, H.S., 2001. Impaired postural control of the lumbar spine is associated with delayed muscle response times in patients with chronic idiopathic low back pain. Spine 26, 724–730.
Reeves, N.P., Cholewicki, J., Lee, A.S., Mysliwiec, L.W., 2009. The effects of stochastic resonance stimulation on spine proprioception and postural control in chronic low back pain patients. Spine 34, 316–321.
Rhalmi, S., Yahia, L.H., Newman, N., Isler, M., 1993. Immunohistochemical study of nerves in lumbar spine ligaments. Spine 18, 264–267.
Richmond, F.J.R., Abrahams, V.C., 1975. Morphology and distribution of muscle spindles in dorsal muscles of cat neck. J Neurophysiol 38, 1322–1339.
Roatta, S., Windhorst, U., Ljubisavljevic, M., Johansson, H., Passatore, M., 2002. Sympathetic modulation of muscle spindle afferent sensitivity to stretch in rabbit jaw closing muscles. J Physiol 540, 237–248.
Roberts, S., Eisenstein, S.M., Menage, J., Evans, E.H., Ashton, I.K., 1995. Mechanoreceptors in intervertebral discs. Morphology, distribution, and neuropeptides. Spine 20, 2645–2651.
Roll, J.P., Vedel, J.P., 1982. Kinaesthetic role of muscle afferents in man, studied by tendon vibration and microneurography. Exp Brain Res. 47, 177–190.
Sharma, L., 1999. Proprioceptive impairment in knee osteoarthritis. Rheum Dis Clin North Am 25, 299–314.
Sherrington, C.S., 1900. The muscular sense. In: Scafer, E.A. (Ed.), Textbook of Physiology, Vol. 2. Pentland, Edinburgh, pp. 1002–1025.
Silfies, S.P., Cholewicki, J., Reeves, N.P., Greene, H.S., 2007. Lumbar position sense and the risk of low back injuries in college athletes: a prospective cohort study. BMC Musculoskelet Disord. 8, 129.
Sjölander, P., Johansson, H., Djupsjöbacka, M., 2002. Spinal and supraspinal effects of activity in ligament afferents. J Electromyogr Kinesiol 12, 167–176.
Solomonow, M., Zhou, B.H., Harris, M., Lu, Y., Baratta, R.V., 1998. The ligamento-muscular stabilizing system of the spine. Spine 23, 2552–2562.
Stapley, P.J., Ting, L.H., Hulliger, M., Macpherson, J.M., 2002. Automatic postural responses are delayed by pyridoxine-induced somatosensory loss. J Neurosci. 22, 5803–5807.
Stedman’s Medical Dictionary, 2002. Houghton Mifflin Company, Boston, MA.
Swinkels, A., Dolan, P., 1998. Regional assessment of joint position sense in the spine. Spine 23, 590–597.
Taimela, S., Kankaanpää, M., Luoto, S., 1999. The effect of lumbar fatigue on the ability to sense a change in lumbar position: a controlled study. Spine 24, 1322–1327.
Takala, E.P., Viikari-Juntura, E., 2000. Do functional tests predict low back pain? Spine 25, 2126–2132.
Taylor, J.L., McCloskey, D.I., 1990. Proprioceptive sensation in rotation of the trunk. Exp Brain Res 81, 413–416.
Thomas, G.D., Segal, S.S., 2004. Neural control of muscle blood flow during exercise. J Appl Physiol 97, 731–738.
Thompson, R.E., Barker, T.M., Pearcy, M.J., 2003. Defining the neutral zone of sheep intervertebral joints during dynamic motions: an in vitro study. Clin Biomech 18, 89–98.
Thoumie, P., Do, M.C., 1996. Changes in motor activity and biomechanics during balance recovery following cutaneous and muscular deafferentation. Exp Brain Res. 110, 289–297.
Tsao, H., Galea, M.P., Hodges, P.W., 2008. Reorganization of the motor cortex is associated with postural control deficits in recurrent low back pain. Brain. 131, 2161–2171.
Tsao, H., Hodges, P.W., 2008. Persistence of improvements in postural strategies following motor control training in people with recurrent low back pain. J Electromyogr Kinesiol 18, 559–567.
Van Daele, U., Hagman, F., Truijen, S., Vorlat, P., Van Gheluwe, B., Vaes, P., 2009. Differences in balance strategies between nonspecific chronic low back pain patients and healthy control subjects during unstable sitting. Spine 34, 1233–1238.
Westlake, K.P., Wu, Y., Culham, E.G., 2007. Velocity discrimination: reliability and construct validity in older adults. Hum Move Sci 26, 443–456.
Wilder, D.G., Pope, M.H., Frymoyer, J.W., 1988. The biomechanics of lumbar disc herniation and the effect of overload and instability. J Spinal Disord. 1, 16–32.
Willigenburg, N.W., Kingma, I., van Dieën, J.H., 2010. How is precision regulated in maintaining trunk posture? Exp Brain Res 203, 39–49.
Yahia, L., Rhalmi, S., Newman, N., Isler, M., 1992. Sensory innervation of human thoracolumbar fascia. An immunohistochemical study. Acta Orthop Scand 63, 195–197.
Yamashita, T., Cavanaugh, J.M., el-Bohy, A.A., Getchell, T.V., King, A.I., 1990. Mechanosensitive afferent units in the lumbar facet joint. J Bone Joint Surg Am 72, 865–870.
Yamashita, T., Cavanaugh, J.M., Ozaktay, A.C., Avramov, A.I., Getchell, T.V., King, A.I., 1993b. Effect of substance P on mechanosensitive units of tissues around and in the lumbar facet joint. J Orthop Res 11, 205–214.
Yamashita, T., Minaki, Y., Oota, I., Yokogushi, K., Ishii, S., 1993a. Mechanosensitive afferent units in the lumbar intervertebral disc and adjacent muscle. Spine 18, 2252–2256.
Zedka, M., Prochazka, A., Knight, B., Gillard, D., Gauthier, M., 1999. Voluntary and reflex control of human back muscles during induced pain. J Physiol 520, 591–604.